分子马达的DNA包装：从噬菌体到人类染色体-动脉网

DNA packaging by molecular motors：from bacteriophage to human chromosomes

Nature 等信源发布 2024-06-17 21:37

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AbstractDense packaging of genomic DNA is crucial for organismal survival, as DNA length always far exceeds the dimensions of the cells that contain it. Organisms, therefore, use sophisticated machineries to package their genomes. These systems range across kingdoms from a single ultra-powerful rotary motor that spools the DNA into a bacteriophage head, to hundreds of thousands of relatively weak molecular motors that coordinate the compaction of mitotic chromosomes in eukaryotic cells.

基因组DNA的密集包装对于生物体的生存至关重要，因为DNA的长度总是远远超过含有它的细胞的尺寸。因此，生物体使用复杂的机器来包装它们的基因组。这些系统跨越各个王国，从一个将DNA卷绕成噬菌体头部的超强大旋转马达，到数十万个相对较弱的分子马达，它们协调真核细胞中有丝分裂染色体的压缩。

Recent technological advances, such as DNA proximity-based sequencing approaches, polymer modelling and in vitro reconstitution of DNA loop extrusion, have shed light on the biological mechanisms driving DNA organization in different systems. Here, we discuss DNA packaging in bacteriophage, bacteria and eukaryotic cells, which, despite their extreme variation in size, structure and genomic content, all rely on the action of molecular motors to package their genomes..

最近的技术进步，例如基于DNA接近度的测序方法，聚合物建模和DNA环挤出的体外重建，揭示了驱动不同系统中DNA组织的生物学机制。。。

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Fig. 1: Bacteriophages package their DNA using a single molecular motor.Fig. 2: Properties of DNA packaging and DNA interacting proteins across scales.Fig. 3: Organizational features of the bacterial genome are driven by DNA-associated proteins.Fig. 4: The eukaryotic genome is hierarchically organized by SMC proteins..

图1：噬菌体使用单个分子马达包装其DNA。图2:DNA包装和DNA相互作用蛋白跨尺度的特性。图3：细菌基因组的组织特征由DNA相关蛋白驱动。图4：真核基因组由SMC蛋白分层组织。。

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Lieberman-Aiden，E。等人。远程相互作用的综合图谱揭示了人类基因组的折叠原理。科学326289-293（2009）。本文将Hi-C描述为一种获得对整个基因组的3D空间组织的详细理解的方法。文章

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谷歌学者

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谷歌学者

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Fudenberg，G。等人。通过环挤出形成染色体结构域。。这项使用聚合物模拟的研究表明，DNA环挤出和CTCF边界可以形成TAD并重现其他Hi-C图谱特征。文章

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谷歌学者

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Ganji，M.等人。凝聚素对DNA环挤出的实时成像。科学360102-105（2018）。本文提供了一种单分子测定法，表明凝聚素可以在体外挤出DNA环。文章

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谷歌学者

Samejima, K. et al. Rules of engagement for condensins and cohesins guide mitotic chromosome formation. Preprint at bioRxiv https://doi.org/10.1101/2024.04.18.590027 (2024). This study used Hi-C, light and electron microscopy of conditional knockout cell lines undergoing synchronous mitotic entry to develop polymer models of chromosomes, dissecting the interactions between extrusive and cohesive cohesin, condensin II and condensin I during mitotic chromosome formation, and determining the speed of condensing-mediated loop extrusion in vivo.Kong, M.

Samejima，K。等人。凝聚蛋白和内聚蛋白的接合规则指导有丝分裂染色体的形成。bioRxiv预印本https://doi.org/10.1101/2024.04.18.590027（2024年）。这项研究使用Hi-C，光学和电子显微镜对经历同步有丝分裂进入的条件性敲除细胞系进行了研究，以开发染色体的聚合物模型，剖析了有丝分裂染色体形成过程中挤出和内聚粘着蛋白，凝聚素II和凝聚素I之间的相互作用，并确定了凝聚介导的体内环挤出的速度。孔，M。

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Shaltiel, I. A. et al. A hold-and-feed mechanism drives directional DNA loop extrusion by condensin. Science 376, 1087–1094 (2022).Article

Shaltiel，I.A。等人，保持和进给机制通过凝聚素驱动定向DNA环挤出。科学3761087-1094（2022）。文章

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谷歌学者

Banigan, E. J. & Mirny, L. A. The interplay between asymmetric and symmetric DNA loop extrusion. eLife 9, e63528 (2020). This study conducted polymer simulations testing the chromosome-compaction abilities of one-sided and two-sided loop extruders, revealing that two-sided extruders are essential.Article .

Banigan，E.J。＆Mirny，L.A。不对称和对称DNA环挤出之间的相互作用。eLife 9，e63528（2020）。这项研究进行了聚合物模拟，测试了单面和双面环形挤出机的染色体压缩能力，揭示了双面挤出机是必不可少的。文章。

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谷歌学者

Banigan, E. J., van den Berg, A. A., Brandão, H. B., Marko, J. F. & Mirny, L. A. Chromosome organization by one-sided and two-sided loop extrusion. eLife 9, e53558 (2020).Article

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Kim，Y.，Shi，Z.，Zhang，H.，Finkelstein，I.J。＆Yu，H。人类粘着蛋白通过环挤出压缩DNA。科学3661345-1349（2019）。文章

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Kim，E.，Kerssemakers，J.，Shaltiel，I.A.，Haering，C.H。＆Dekker，C。DNA环挤出凝聚素复合物可以彼此穿过。自然579438-442（2020）。文章

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Pradhan, B. et al. SMC complexes can traverse physical roadblocks bigger than their ring size. Cell Rep. 41, 111491 (2022). This research uses single-molecule assays to reveal that SMC complexes can extrude DNA loops in the presence of roadblocks exceeding their size.Article

Pradhan，B。等人。SMC复合物可以跨越比其环尺寸更大的物理障碍。Cell Rep.41111491（2022）。这项研究使用单分子测定来揭示SMC复合物可以在存在超过其大小的障碍的情况下挤出DNA环。文章

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Goloborodko，A.，Imakaev，M.V.，Marko，J.F。＆Mirny，L。通过主动环挤出压实和分离姐妹染色单体。eLife 5，e14864（2016）。文章

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Gibcus，J.H.等人。有丝分裂染色体形成的途径。科学359，eaao6135（2018）。这项研究表明，有丝分裂染色体由SMC复合物组织为一系列嵌套的螺旋排列的环。文章

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人类凝聚素的定量图谱为有丝分裂染色体结构提供了新的见解。J、细胞生物学。2172309-2328（2018）。文章

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Bazett-Jones，D.P.，Kimura，K。＆Hirano，T。通过电子光谱成像揭示了单个凝聚素复合物对DNA的有效超螺旋。摩尔细胞91183-1190（2002）。文章

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Download referencesAcknowledgementsThe authors thank L. Di Pompeo for the help with preparing of the ribbon diagrams of the condensin holo complex (PBD: 6YVU, Box 3) and the P22 portal protein (PBD: 5JJ1, Fig. 1E); X. Wang and D. Rudner for sharing of the bacterial Hi-C interaction maps (Fig. 3d); J.

下载参考文献致谢作者感谢L.Di Pompeo帮助准备凝聚素全复合物（PBD:6YVU，方框3）和P22门静脉蛋白（PBD:5JJ1，图1E）的带状图；十、 Wang和D.Rudner共享细菌Hi-C相互作用图（图3d）；J。

Gibcus, K. Samejima, S. Abraham and J. Dekker for sharing the improved DT40 Hi-C interaction maps before publication (Fig. 4b) and Johan for assembly of the Hi-C maps; R. Barth and C. Dekker for sharing of the raw condensin loop extrusion data (Fig. 4c); and A. Goloborodko for sharing details of his polymer modelling before publication (Fig. 4e–g).

Gibcus，K。Samejima，S。Abraham和J。Dekker在出版前共享改进的DT40 Hi-C相互作用图（图4b），Johan用于组装Hi-C图；R、 Barth和C.Dekker共享原始凝聚素环挤出数据（图4c）；和A.Goloborodko在出版前分享了他的聚合物建模细节（图4e–g）。

The authors’ work is supported by a Sir Henry Wellcome Postdoctoral Fellowship (215925) to B.P. and a Wellcome Principal Research Fellowship (107022) to W.C.E.Author informationAuthors and AffiliationsWellcome Centre for Cell Biology, University of Edinburgh, Edinburgh, UKBram Prevo & William C. EarnshawAuthorsBram PrevoView author publicationsYou can also search for this author in.

作者的工作得到了B.P.的Henry Wellcome爵士博士后奖学金（215925）和W.C.E.的Wellcome首席研究奖学金（107022）的支持。作者信息作者和附属机构爱丁堡大学爱丁堡分校细胞生物学中心UKBram Prevo＆William C.EarnshawAuthorsBram PrevoView作者出版物您也可以在中搜索这位作者。

PubMed Google ScholarWilliam C. EarnshawView author publicationsYou can also search for this author in

PubMed谷歌学者William C.EarnshawView作者出版物您也可以在

PubMed Google ScholarContributionsBoth authors contributed equally to all aspects of this manuscript.Corresponding authorsCorrespondence to

PubMed谷歌学术贡献两位作者对本手稿的各个方面都做出了同样的贡献。通讯作者通讯

Bram Prevo or William C. Earnshaw.Ethics declarations

布拉姆·普雷沃或威廉·恩肖。道德宣言

Competing interests

相互竞争的利益

The authors declare no competing interests.

作者声明没有利益冲突。

Peer review

同行评审

Peer review information

同行评审信息

Nature Reviews Genetics thanks Javier Arsuaga and the other, anonymous, reviewer(s) for their contribution to the peer review of this work.

《自然评论》遗传学感谢Javier Arsuaga和另一位匿名审稿人对这项工作的同行评审做出的贡献。

Additional informationPublisher’s note Springer Nature remains neutral with regard to jurisdictional claims in published maps and institutional affiliations.GlossaryBurst phase

Additional informationPublisher的注释Springer Nature在已发布的地图和机构隶属关系中的管辖权主张方面保持中立。词汇爆发阶段

The time that a motor protein is active, during which ATP hydrolysis drives a series of conformational changes.

运动蛋白活跃的时间，在此期间ATP水解驱动一系列构象变化。

Chromatin immunoprecipitation

染色质免疫沉淀

(ChIP). A technique in which antibodies are used to pull down target proteins that are cross-linked to the DNA; sequencing is then used to identify associated (genomic) regions.

（芯片）。一种使用抗体下拉与DNA交联的靶蛋白的技术；。

Chromosome condensation

染色体凝聚

The re-organization of chromatin that accompanies the disassembly of interphase chromatin structures and formation of compact mitotic chromosomes.

染色质的重新组织，伴随着间期染色质结构的分解和紧密的有丝分裂染色体的形成。

Contour length

The length of a (DNA) polymer measured when the polymer is fully extended, a condition that never occurs in living cells.

当聚合物完全伸展时测量的（DNA）聚合物的长度，这种情况在活细胞中从未发生过。

Convergent orientation

收敛方向

Two CTCF binding sites facing each other so that continuous loop extrusion brings them together at the base of the chromatin loop.

两个CTCF结合位点彼此面对，因此连续的环挤压将它们聚集在染色质环的底部。

DNA compaction

DNA压缩

The reduction of the volume occupied by DNA or chromatin, which, in eukaryotes, might be expected to be driven by changes in histone post-translational modifications.

DNA或染色质所占体积的减少，在真核生物中，这可能是由组蛋白翻译后修饰的变化所驱动的。

DNA plectonemes

丛核细胞DNA

Extended structures in which the DNA double helix is wrapped around itself as a result of DNA supercoiling.

由于DNA超螺旋，DNA双螺旋被包裹在自身周围的扩展结构。

DNA supercoiling

DNA超螺旋

The over-winding or under-winding of DNA.

DNA的过度缠绕或欠缠绕。

Dwell phase

停留阶段

The time that a motor protein is waiting, and no ATP-driven conformational changes are occurring.

运动蛋白等待的时间，并且没有发生ATP驱动的构象变化。

Entropic repulsion

熵排斥

A force emerging from the fact that overlap of DNA loops is energetically unfavourable, preventing DNA entanglement.

DNA环的重叠在能量上是不利的，这一事实产生了一种力量，阻止了DNA纠缠。

Fluorescence in situ hybridization

荧光原位杂交

(FISH). A fluorescence-microscopy approach that uses fluorescent sequence-specific adapters to visualize the chromosome by base-pairing at a specific genomic location.

。一种荧光显微镜方法，使用荧光序列特异性衔接子通过在特定基因组位置的碱基配对来可视化染色体。

Fourier shell model

傅里叶壳模型

Spatial frequency analysis of the diffraction patterns to determine spherical shell spacing.

衍射图的空间频率分析，以确定球壳间距。

Lengthwise compaction

纵向压实

An overestimate of the true compaction ratio obtained by dividing the DNA contour length (its maximum linear extension) by the length of the major axis of the enclosing compartment.

高估了通过将DNA轮廓长度（其最大线性延伸）除以封闭隔室长轴的长度而获得的真实压实比。

Loop extrusion

环形拉伸

The SMC-driven formation of a DNA loop, which involves incorporation of adjacent DNA into a loop while keeping the two ends together at the base.

SMC驱动DNA环的形成，其涉及将相邻DNA掺入环中，同时将两端保持在一起。

Macrodomains

宏域

Megabase-sized chromosomal regions that are spatially isolated.

兆碱基大小的染色体区域在空间上是孤立的。

Molecular dynamics

分子动力学

A computational technique to capture the positioning of a set of molecules over time.

一种计算技术，用于捕捉一组分子随时间的定位。

Multiplexed error-robust fluorescence in situ hybridization

多重误差稳健荧光原位杂交

(MERFISH). A fluorescence-microscopy approach that builds up a structural map of the DNA, using the localization of large numbers of fluorescent sequence-specific adapters that are sequentially added, imaged and removed during the experiment.

（梅鱼）。一种荧光显微镜方法，使用大量荧光序列特异性衔接子的定位来构建DNA的结构图，这些衔接子在实验过程中依次添加，成像和去除。

Nucleoid

类核体

Region of the bacterial cell containing the chromosome composed of DNA and associated proteins.

细菌细胞中含有由DNA和相关蛋白组成的染色体的区域。

Phase separation

相分离

The emergence of two or more separate phases from a mixture such as oil and water, or the cytoplasm.

从油和水或细胞质等混合物中出现两个或多个独立相。

Stall force

失速力

The opposing force at which a motor protein stops moving or translocating cargo (in this case, DNA or chromatin).

运动蛋白停止移动或转移货物（在这种情况下是DNA或染色质）的相反力量。

Topologically associated domains

拓扑关联域

(TADs). Regions of clustered loops of 105–106 base pairs extruded by cohesin that are localized by cohesin binding to CCCTC-binding factor (CTCF) at genomic positions defined by convergent CTCF binding sites.

（TADs）。由内聚蛋白挤出的105-106个碱基对的簇状环区域，其通过内聚蛋白与CCCTC结合因子（CTCF）结合而定位在由会聚CTCF结合位点定义的基因组位置。

Rights and permissionsSpringer Nature or its licensor (e.g. a society or other partner) holds exclusive rights to this article under a publishing agreement with the author(s) or other rightsholder(s); author self-archiving of the accepted manuscript version of this article is solely governed by the terms of such publishing agreement and applicable law.Reprints and permissionsAbout this articleCite this articlePrevo, B., Earnshaw, W.C.

权利和许可Pringer Nature或其许可人（例如协会或其他合作伙伴）根据与作者或其他权利持有人的出版协议对本文拥有专有权；本文接受稿件版本的作者自行存档仅受此类出版协议和适用法律的条款管辖。转载和许可本文引用本文Prevo，B.，Earnshaw，W.C。

DNA packaging by molecular motors: from bacteriophage to human chromosomes..

分子马达的DNA包装：从噬菌体到人类染色体。。

Nat Rev Genet (2024). https://doi.org/10.1038/s41576-024-00740-yDownload citationAccepted: 29 April 2024Published: 17 June 2024DOI: https://doi.org/10.1038/s41576-024-00740-yShare this articleAnyone you share the following link with will be able to read this content:Get shareable linkSorry, a shareable link is not currently available for this article.Copy to clipboard.

Nat Rev Genet（2024年）。https://doi.org/10.1038/s41576-024-00740-yDownloadhttps://doi.org/10.1038/s41576-024-00740-yShare本文与您共享以下链接的任何人都可以阅读此内容：获取可共享链接对不起，本文目前没有可共享的链接。复制到剪贴板。

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