AbstractSuperoxide anion is thought to be a natural by-product with strong oxidizing ability in all living organisms and was recently found to accumulate in plant meristems to maintain stem cells in the shoot and undifferentiated meristematic cells in the root. Here we show that the DNA demethylase repressor of silencing 1 (ROS1) is one of the direct targets of superoxide in stem cells.

摘要超氧阴离子被认为是所有生物体中具有强氧化能力的天然副产物，最近发现它在植物分生组织中积累，以维持茎中的干细胞和根中未分化的分生组织细胞。在这里，我们显示沉默1（ROS1）的DNA脱甲基酶阻遏物是干细胞中超氧化物的直接靶标之一。

The Fe–S clusters in ROS1 are oxidized by superoxide to activate its DNA glycosylase/lyase activity. We demonstrate that superoxide extensively participates in the establishment of active DNA demethylation in the Arabidopsis genome and that ARABIDOPSIS RESPONSE REGULATOR 12 acts downstream of ROS1-mediated superoxide signaling to maintain stem cell fate.

ROS1中的Fe–S簇被超氧化物氧化以激活其DNA糖基化酶/裂解酶活性。我们证明超氧化物广泛参与拟南芥基因组中活性DNA去甲基化的建立，并且拟南芥响应调节剂12在ROS1介导的超氧化物信号传导的下游起作用以维持干细胞命运。

Our results provide a mechanistic framework for superoxide control of the stem cell niche and demonstrate how redox and DNA demethylation interact to define stem cell fate in plants..

我们的研究结果为干细胞生态位的超氧化物控制提供了一个机制框架，并证明了氧化还原和DNA去甲基化如何相互作用以定义植物中的干细胞命运。。

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Fig. 1: ROS1 has important roles in SAM regulation.Fig. 2: ROS1 mediates superoxide signaling in the stem cell niche.Fig. 3: Superoxide maintains stem cell fate by regulating ROS1-mediated ARR12 demethylation.Fig. 4: Genome-wide DNA demethylation profiles of superoxide.Fig. 5: Superoxide oxidation of Fe–S clusters activates ROS1 glycosylases/lyases.Fig.

图1:ROS1在SAM调节中具有重要作用。图2:ROS1介导干细胞生态位中的超氧化物信号传导。图3：超氧化物通过调节ROS1介导的ARR12去甲基化来维持干细胞的命运。图4：超氧化物的全基因组DNA去甲基化谱。图5:Fe–S簇的超氧化物氧化激活ROS1糖基化酶/裂解酶。图。

6: Hypothetical mechanism of superoxide control of the stem cell niche in plants..

6： 超氧化物控制植物干细胞生态位的假设机制。。

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The bisulfite sequencing data have been deposited in the NCBI SRA and are accessible through BioProject accession number PRJNA856724. Source data are provided with this paper.

亚硫酸氢盐测序数据已保存在NCBI SRA中，可通过生物项目登录号PRJNA856724访问。本文提供了源数据。

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Download referencesAcknowledgementsThis work was supported by grants to Z.Z. from the National Natural Science Foundation of China (32130009 and 32321001) and the Strategic Priority Research Program of the Chinese Academy of Sciences (XDB27030105). We thank C. Huang and F. Xiang for sharing plant materials.Author informationAuthors and AffiliationsMinistry of Education Key Laboratory for Cellular Dynamics, Chinese Academy of Sciences Center for Excellence in Molecular Plant Sciences, School of Life Sciences, Division of Life Sciences and Medicine, University of Science and Technology of China, Hefei, ChinaShiwen Wang, Dongping Hu & Zhong ZhaoGuangdong Provincial Key Laboratory of Plant Adaptation and Molecular Design, Guangzhou Key Laboratory of Crop Gene Editing, Innovative Center of Molecular Genetics and Evolution, School of Life Sciences, Guangzhou University, Guangzhou, ChinaMin Liu & Zhicheng DongAuthorsShiwen WangView author publicationsYou can also search for this author in.

下载参考文献致谢这项工作得到了国家自然科学基金（32130009和32321001）和中国科学院战略重点研究计划（XDB27030105）对Z.Z.的资助。我们感谢C.Huang和F.Xiang分享植物材料。作者信息作者和所属单位中国科学院分子植物科学卓越中心细胞动力学教育重点实验室，生命科学学院，中国科学技术大学生命科学与医学系，合肥，中国王世文，胡东平和赵忠广东省植物适应与分子设计重点实验室，广州作物基因编辑重点实验室，广州大学生命科学学院分子遗传与进化创新中心，中国广州，刘敏和董志成作者王世文作者出版物您也可以在中搜索这位作者。

PubMed Google ScholarMin LiuView author publicationsYou can also search for this author in

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PubMed Google ScholarDongping HuView author publicationsYou can also search for this author in

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PubMed Google ScholarZhicheng DongView author publicationsYou can also search for this author in

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PubMed Google ScholarZhong ZhaoView author publicationsYou can also search for this author in

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PubMed Google ScholarContributionsZ.Z. conceived the study. Z.Z. and S.W. designed the experiments, analyzed the data and wrote the paper with input from all authors. M.L. and Z.D. analyzed the bisulfite sequencing data. D.H. performed in situ hybridization. S.W. performed all other experiments.Corresponding authorCorrespondence to.

PubMed谷歌学术贡献。Z、 构思了这项研究。Z、 Z.和S.W.设计了实验，分析了数据，并根据所有作者的意见撰写了论文。M、 L.和Z.D.分析了亚硫酸氢盐测序数据。D、 H.进行原位杂交。S、 W.进行了所有其他实验。对应作者对应。

Zhong Zhao.Ethics declarations

钟照。道德宣言

Competing interests

相互竞争的利益

The authors declare no competing interests.

作者声明没有利益冲突。

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同行评审

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同行评审信息

Nature Chemical Biology thanks Christine Foyer and the other, anonymous, reviewer(s) for their contribution to the peer review of this work.

《自然化学生物学》感谢克里斯蒂娜·福耶（ChristineFoyer）和另一位匿名审稿人对这项工作的同行评议做出的贡献。

Additional informationPublisher’s note Springer Nature remains neutral with regard to jurisdictional claims in published maps and institutional affiliations.Extended dataExtended Data Fig. 1 ROS1 and its homologous genes mediate superoxide signaling in the SAM.a, Expression levels of DME in 7-day-old rdd-DME RNAi seedlings measured by qRT‒PCR with or without β-estradiol induction with 3 biological replicates.

Additional informationPublisher的注释Springer Nature在已发布地图和机构隶属关系中的管辖权主张方面保持中立。扩展数据扩展数据图1 ROS1及其同源基因介导SAM中的超氧化物信号传导。a，通过qRT-PCR测量7日龄rdd DME RNAi幼苗中DME的表达水平，有或没有β-雌二醇诱导，具有3个生物学重复。

b, Ratio of the first pair of true leaves in 7-day-old wild-type Col-0 and rdd-DME RNAi seedlings with or without PG treatment under β-estradiol induction. Three biological replicates were performed, with each replicate having more than 100 plants. The data are shown as the mean ± s.d. with two-tailed Student’s t tests, and P values are shown at the top of each bar.Source dataExtended Data Fig.

b、 在β-雌二醇诱导下，有或没有PG处理的7日龄野生型Col-0和rdd DME RNAi幼苗中第一对真叶的比例。进行了三次生物学重复，每个重复具有100多种植物。数据显示为两尾学生t检验的平均值±s.d.，P值显示在每个条的顶部。源数据扩展数据图。

2 The ros1 mutant partially blocks superoxide signaling in regulating the WUS expression.Expression levels of WUS in Col-0 and ros1-4 seedlings with or without MV treatment were measured by qRT‒PCR, and 5 biological replicates were performed for each sample. The data are shown as the mean ± s.d. with two-tailed Student’s t tests, and P values are shown at the top of each bar.

2 ros1突变体在调节WUS表达中部分阻断超氧化物信号传导。通过qRT-PCR测量有或没有MV处理的Col-0和ros1-4幼苗中WUS的表达水平，并对每个样品进行5个生物学重复。数据显示为两尾学生t检验的平均值±s.d.，P值显示在每个条的顶部。

The error bars indicate the highest and lowest values, the box indicates the middle 50%, and the centre line indicates the median, the whiskers indicate the data range within 1.5× the interquartile range, and outliers are not shown.Source dataExtended Data Fig. 3 AtRBOHF regulates superoxide signaling in the stem cell niche.a, b, Expression levels of NDUFS4 (a) and NDUFVI (b) in 7-day-old atrbohF seedlings with 9 biological replicates.

误差线表示最高和最低值，方框表示中间50%，中心线表示中位数，晶须表示四分位间距1.5倍内的数据范围，未显示异常值。来源数据扩展数据图3 AtRBOHF调节干细胞生态位中的超氧化物信号传导。a，b，7日龄AtRBOHF幼苗中NDUFS4（a）和NDUFVI（b）的表达水平，具有9个生物学重复。

c, Ratio of the first pair of true leaves in 7-day-old wild-type Col-0, atrbohF, ros1-4 and atrbohF ros1-4 seedlings. Three biological replicates were performed, with eac.

c、 7日龄野生型Col-0，atrbohF，ros1-4和atrbohF ros1-4幼苗中第一对真叶的比例。用eac进行了三次生物学重复。

Nat Chem Biol (2024). https://doi.org/10.1038/s41589-024-01737-8Download citationReceived: 31 August 2023Accepted: 20 August 2024Published: 12 September 2024DOI: https://doi.org/10.1038/s41589-024-01737-8Share this articleAnyone you share the following link with will be able to read this content:Get shareable linkSorry, a shareable link is not currently available for this article.Copy to clipboard.

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