链霉菌分泌一种铁载体，使竞争对手细菌对噬菌体感染敏感-动脉网

Streptomyces secretes a siderophore that sensitizes competitor bacteria to phage infection

Nature 等信源发布 2025-01-08 21:36

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Abstract

摘要

To overtake competitors, microbes produce and secrete secondary metabolites that kill neighbouring cells and sequester nutrients. This metabolite-mediated competition probably evolved in complex microbial communities in the presence of viral pathogens. We therefore hypothesized that microbes secrete natural products that make competitors sensitive to phage infection.

为了超越竞争对手，微生物产生并分泌次级代谢产物，杀死邻近细胞并隔离营养物质。这种代谢物介导的竞争可能在病毒病原体存在下在复杂的微生物群落中进化。因此，我们假设微生物分泌天然产物，使竞争对手对噬菌体感染敏感。

We used a binary-interaction screen and chemical characterization to identify a secondary metabolite (coelichelin) produced by .

我们使用二元相互作用筛选和化学表征来鉴定由产生的次级代谢物（coelichelin）。

Streptomyces

链霉菌

sp. that sensitizes its soil competitor

使其土壤竞争对手敏感

Bacillus subtilis

枯草芽孢杆菌

to phage infection in vitro. The siderophore coelichelin sensitized

体外噬菌体感染。铁载体coelichelin致敏

B. subtilis

B、枯草杆菌

to a panel of lytic phages (SPO1, SP10, SP50, Goe2) via iron sequestration, which prevented the activation of

通过铁螯合作用将一组裂解噬菌体（SPO1，SP10，SP50，Goe2）转化为一组裂解噬菌体，从而阻止了

B. subtilis

B、枯草杆菌

Spo0A, the master regulator of the stationary phase and sporulation. Metabolomics analysis revealed that other bacterial natural products may also provide phage-mediated competitive advantages to their producers. Overall, this work reveals that synergy between natural products and phages can shape the outcomes of competition between microbes..

Spo0A是固定相和孢子形成的主要调节剂。代谢组学分析表明，其他细菌天然产物也可能为其生产者提供噬菌体介导的竞争优势。总的来说，这项工作表明，天然产物和噬菌体之间的协同作用可以塑造微生物之间竞争的结果。。

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Fig. 1:

图1：

Streptomyces

链霉菌

sp. produces metabolite that promotes SPO1 phage predation of

sp.产生促进SPO1噬菌体捕食的代谢物

B. subtilis.

B、枯草杆菌。

Fig. 2: Coelichelin promotes phage predation by sequestering iron.

图2：Coelichelin通过螯合铁促进噬菌体捕食。

Fig. 3: Iron sequestration inhibits Spo0A activation in

图3：铁螯合抑制Spo0A活化

B. subtilis.

B、枯草杆菌。

Fig. 4: Phage-promoting metabolites help producers to outcompete

图4：噬菌体促进代谢物帮助生产者超越竞争

B. subtilis.

B、枯草杆菌。

Data availability

数据可用性

The genome sequence of strain I8-5 is available on NCBI (accession number

菌株I8-5的基因组序列可在NCBI（登录号）上获得

JAYMFC000000000

JAYMFC000000

). The 16S sequences of the other plaque-enlarging bacteria are available on NCBI (I8-5: GenBank

)。其他斑块扩大细菌的16S序列可在NCBI（I8-5：GenBank）上获得

OR902106

; Am9: GenBank

；Am9：GenBank

PQ178887

; Am23: GenBank

；Am23：GenBank

PQ178944

; Am62: GenBank

；Am62：GenBank

PQ178965

; R1B3: GenBank

；R1B3：GenBank

PQ178995

; I8-24: GenBank

；I8-24：GenBank

PQ179041

). Source data for plaque measurements are available on figshare at

)。斑块测量的源数据可在figshare上获得

https://doi.org/10.6084/m9.figshare.27269481

(ref.

（参考。

). Any further requests for data should be addressed to the corresponding author (jpgerdt@iu.edu).

)。任何进一步的数据请求都应联系通讯作者(jpgerdt@iu.edu)。

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枯草芽孢杆菌

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谷歌学者

Zang, Z. et al.

Zang，Z。等人。

Streptomyces

链霉菌

secretes a siderophore that sensitizes competitor bacteria to phage infection.

分泌铁载体，使竞争细菌对噬菌体感染敏感。

figshare

https://doi.org/10.6084/m9.figshare.27269481

(2024).

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Acknowledgements

致谢

We thank A. Măgălie (Georgia Institute of Technology) and J. Weitz (University of Maryland) for helpful discussions; the Bacillus Genomic Stock Center (Ohio State University), the Félix d’Hérelle Reference Center for Bacterial Viruses (University of Laval), R. Hertel (University of Goettingen) and D.

我们感谢A.Măgălie（乔治亚理工学院）和J.Weitz（马里兰大学）的有益讨论；芽孢杆菌基因组库存中心（俄亥俄州立大学），Félix d'Hérelle细菌病毒参考中心（拉瓦尔大学），R.Hertel（戈廷根大学）和d。

Rudner (Harvard Medical School) for providing bacteria and phages; and E. M. Nolan (Massachusetts Institute of Technology) for providing enterobactin. The research was supported by a research starter grant from the American Society of Pharmacognosy to J.P.G. and a National Science Foundation CAREER award (IOS-2143636) to J.P.G.

Rudner（哈佛医学院）提供细菌和噬菌体；和E.M.Nolan（麻省理工学院）提供肠杆菌素。这项研究得到了美国生药学学会授予J.P.G.的研究启动资金和J.P.G.的国家科学基金会职业奖（IOS-2143636）的支持。

Research support was also provided by the National Science Foundation (DEB-1934554 to J.T.L. and D.A.S.; DBI-2022049 to J.T.L.), the US Army Research Office (W911NF-22-1-0014 and W911NF-22-S-0008 to J.T.L.) and the National Aeronautics and Space Administration (80NSSC20K0618 to J.T.L.). Z.Z. was supported in part by the John R.

美国国家科学基金会（J.T.L.和D.A.S.的DEB-1934554；J.T.L.的DBI-2022049），美国陆军研究办公室（J.T.L.的W911NF-22-1-0014和W911NF-22-S-0008）和美国国家航空航天局（J.T.L.的80NSSC20K0618）也提供了研究支持。Z、 Z.得到了约翰·R的部分支持。

and Wendy L. Kindig Fellowship. K.J.P. and the Laboratory for Biological Mass Spectrometry were supported by the Indiana University Precision Health Initiative. The 500 MHz NMR and 600 MHz spectrometer of the Indiana University NMR facility were supported by NSF grant CHE-1920026, and the Prodigy probe was purchased in part with support from the Indiana Clinical and Translational Sciences Institute, funded in part by NIH Award TL1TR002531..

和Wendy L.Kindig奖学金。K、 J.P.和生物质谱实验室得到了印第安纳大学精准健康计划的支持。印第安纳大学NMR设施的500 MHz NMR和600 MHz光谱仪得到了NSF拨款CHE-1920026的支持，Prodigy探针部分是在印第安纳临床和转化科学研究所的支持下购买的，部分由NIH奖TL1TR002531资助。。

Author information

作者信息

Authors and Affiliations

作者和隶属关系

Department of Chemistry, Indiana University, Bloomington, IN, USA

印第安纳大学化学系，美国印第安纳州布卢明顿

Zhiyu Zang, Chengqian Zhang, Kyoung Jin Park & Joseph P. Gerdt

Zhiyu Zang，Chengqian Zhang，Kyung Jin Park和Joseph P.Gerdt

Department of Biology, Indiana University, Bloomington, IN, USA

印第安纳大学生物系，美国印第安纳州布卢明顿

Daniel A. Schwartz & Jay T. Lennon

Daniel A.Schwartz和Jay T.Lennon

Center for Genomics and Bioinformatics, Indiana University, Bloomington, IN, USA

印第安纳大学基因组学和生物信息学中心，美国印第安纳州布卢明顿

Ram Podicheti

播客框架

Authors

作者

Zhiyu Zang

臧志宇

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谷歌学者

Chengqian Zhang

张承乾（音）

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谷歌学者

Kyoung Jin Park

京津公园

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谷歌学者

Daniel A. Schwartz

丹尼尔·A·施瓦茨

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谷歌学者

Ram Podicheti

播客框架

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谷歌学者

Jay T. Lennon

周·T·列侬

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谷歌学者

Joseph P. Gerdt

约瑟夫·P·格特

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谷歌学者

Contributions

捐款

Z.Z. and J.P.G. conceptualized the project. Z.Z., D.A.S. and J.P.G. developed the methodology. Z.Z., C.Z., K.J.P. and R.P. conducted investigations. Z.Z. and J.P.G. wrote the original draft of the paper. Z.Z., C.Z., D.A.S., J.T.L. and J.P.G. reviewed and edited the paper. Z.Z. and J.P.G. performed visualization.

Z、 Z.和J.P.G.对该项目进行了概念化。Z、 Z.，D.A.S.和J.P.G.开发了该方法。Z、 Z.，C.Z.，K.J.P.和R.P.进行了调查。Z、 Z.和J.P.G.撰写了论文的初稿。Z、 Z.，C.Z.，D.A.S.，J.T.L.和J.P.G.审查并编辑了这篇论文。Z、 Z.和J.P.G.进行了可视化。

J.T.L. and J.P.G. supervised the project. J.T.L. and J.P.G. acquired funding..

J、 T.L.和J.P.G.监督了该项目。J、 T.L.和J.P.G.获得了资金。。

Corresponding author

通讯作者

Correspondence to

通信对象

Joseph P. Gerdt

约瑟夫·P·格特

Ethics declarations

道德宣言

Competing interests

相互竞争的利益

The authors declare no competing interests.

作者声明没有利益冲突。

Peer review

同行评审

Peer review information

同行评审信息

Nature Microbiology

自然微生物学

thanks Anna Dragos, Justin Nodwell and the other, anonymous, reviewer(s) for their contribution to the peer review of this work.

感谢安娜·德拉戈斯（AnnaDragos）、贾斯汀·诺德威尔（JustinNodwell）和另一位匿名审稿人（s）为这项工作的同行评审做出的贡献。

Peer reviewer reports

同行评审报告

are available.

可用。

Additional information

其他信息

Publisher’s note

出版商注释

Springer Nature remains neutral with regard to jurisdictional claims in published maps and institutional affiliations.

Springer Nature在已发布的地图和机构隶属关系中的管辖权主张方面保持中立。

Extended data

扩展数据

Extended Data Fig. 1 Coelichelin is the active metabolite that promotes phage predation.

扩展数据图1 Coelichelin是促进噬菌体捕食的活性代谢物。

(

一

) Scheme of the binary-interaction screen. (

)二进制交互屏幕的方案。（笑声）(

b类

) Negative mode electrospray ionization MS spectra of active fraction 1 (left) and active fraction 2 (right). The shared peaks are highlighted red. (

)活性部分1（左）和活性部分2（右）的负模式电喷雾电离MS光谱。共享的峰值以红色突出显示(

c级

) MS/MS spectrum of the

)MS/MS光谱

m/z

米/z

566.2783 species. Key fragments are annotated with their associated peak, and their losses are highlighted in red. (

566.2783种。关键片段用其相关峰注释，其损失用红色突出显示(

) MS/MS spectrum of the

)MS/MS光谱

m/z

米/z

619.1885 species. Key fragments are annotated with their associated peak, and their losses are highlighted in red. (

619.1885种。关键片段用其相关峰注释，其损失用红色突出显示(

) Comparison of the

)比较

Streptomyces

链霉菌

sp. I8-5 coelichelin biosynthetic gene cluster with the reported one from

I8-5 coelichelin生物合成基因簇与报道的来自

S. coelicolor

S.黄色

A3(2). The percent identity between each pair of genes is shown with shading (all were >75%). The modules of the coelichelin non-ribosomal peptide synthetase are shown in the lower region of the panel. The three modules are responsible for installation of

A3（2）。每对基因之间的同一性百分比用阴影显示（均>75%）。coelichelin非核糖体肽合成酶的模块显示在面板的下部区域。这三个模块负责安装

-δ-

-formyl-δ-

-甲酰基-d-

-hydroxyornithine (

-羟基鸟氨酸

-hfOrn),

-hfOrn），

-allo-threonine (

-阿洛苏氨酸(

-allo-Thr), and

-allo-Thr），以及

-δ-

-hydroxyornithine (

-羟基鸟氨酸

-hOrn), respectively. The adenylation domains (A), thiolation and peptide carrier proteins (CP), condensation domains (C), and epimerization domains (E) are shown.

-喇叭），分别。显示了腺苷酸化结构域（A），硫醇化和肽载体蛋白（CP），缩合结构域（C）和差向异构化结构域（E）。

Extended Data Fig. 2 Coelichelin isolation from I8-5 supernatant.

扩展数据图2从I8-5上清液中分离出Coelichelin。

(

一

) Isolation scheme. (

)隔离方案。（笑声）(

b类

) UV chromatogram at 210 nm. Water was used as the blank. (

)210 nm处的紫外色谱图。水被用作空白。（笑声）(

c级

) The averaged MS spectrum at positive mode between retention time 13.5 ~ 14.8 min. (

)在保留时间13.5〜14.8分钟之间的正模式下的平均MS光谱(

) The averaged MS spectrum at negative mode between retention time 13.5 ~ 14.8 min. M represents coelichelin.

)在保留时间13.5〜14.8 min.M之间的负模式下的平均MS光谱代表coelichelin。

Extended Data Fig. 3 Multiple pathways regulated by Spo0A are important for the plaque enlargement phenotype caused by iron sequestration.

扩展数据图3由Spo0A调节的多种途径对于由铁螯合引起的斑块增大表型很重要。

(

一

) Pathways regulated by Spo0A. (

)由Spo0A调节的途径。（笑声）(

b类

) The x-axis shows the plaque size ratio between mutant and wild type (WT) under iron-rich conditions ( − EDDHA). The y-axis shows the plaque size ratio between iron-limited (6 mM EDDHA treated [2 µL]) and iron-rich conditions ( − EDDHA) of different mutants. Water was used as the −EDDHA control. Data are represented as the average ratio ± SEM calculated from at least four individual plaques of each condition..

)x轴显示在富铁条件下（EDDHA）突变型和野生型（WT）之间的斑块大小比。y轴显示不同突变体的铁限制（6mM EDDHA处理[2μL]）和富铁条件（EDDHA）之间的斑块大小比。水被用作-EDDHA对照。数据表示为从每种情况的至少四个单独斑块计算出的平均比率±SEM。。

Extended Data Fig. 4 Ferrioxamine E alone has no substantial effect on plaque size,

扩展数据图4单独的铁氧胺E对斑块大小没有实质性影响，

B. subtilis

B、枯草杆菌

growth, and Spo0A activation.

生长和Spo0A激活。

(

一

) The average plaque areas of SPO1 on

)SPO1的平均斑块面积

B. subtilis

B、枯草杆菌

were measured when treated with or without ferrioxamine E (2 µl of 20 mM) as an excess iron source. Data are represented as the average ± SEM from three independent biological replicates. Circles show the values of each biological replicate and at least 21 plaques were selected for each replicate. (.

当用或不用铁胺E（2μl20mM）作为过量铁源处理时测量。数据表示为来自三个独立生物学重复的平均值±SEM。圆圈显示每个生物学重复的值，每个重复选择至少21个斑块。（。

b类

) The colony forming units of

)菌落形成单位

B. subtilis

B、枯草杆菌

were measured when infected by SPO1 phages, treated with or without ferrioxamine E (2 µl of 20 mM) as an excess iron source. Data are represented as the average ± SEM from three independent biological replicates. Circles show the values of each biological replicate. (

当被SPO1噬菌体感染时，用或不用铁胺E（2μl20mM）作为过量铁源处理。数据表示为来自三个独立生物学重复的平均值±SEM。圆圈显示每个生物复制的值。（笑声）(

c级

) The impact of ferrioxamine E (2 µl of 20 mM) on

)铁氧胺E（2μl20mM）对

B. subtilis

B、枯草杆菌

sporulation (an indicator of Spo0A activation). Data are represented as the average ± SEM from three independent biological replicates. Circles show the values of each biological replicate.

孢子形成（Spo0A激活的指标）。数据表示为来自三个独立生物学重复的平均值±SEM。圆圈显示每个生物复制的值。

Extended Data Fig. 5 Coelichelin is not ubiquitously produced by all plaque-enlarging bacteria.

扩展数据图5 Coelichelin不是由所有斑块扩大细菌普遍产生的。

The conditioned media resulting from the fermentation of 4 plaque-enlarging bacteria (collected at different time points) were subjected to LC-MS analysis. The extracted ion chromatogram of coelichelin is shown here. No coelichelin was detected in the conditioned medium of Am23, suggesting that it does not produce coelichelin but instead an unknown phage-promoting siderophore..

对4种噬菌斑扩大细菌（在不同时间点收集）发酵产生的条件培养基进行LC-MS分析。这里显示了提取的coelichelin离子色谱图。在Am23的条件培养基中未检测到coelichelin，表明它不产生coelichelin，而是一种未知的噬菌体促进铁载体。。

Supplementary information

补充信息

Supplementary Information

补充信息

Supplementary Figs. 1–10 and Table 1.

补充图1-10和表1。

Reporting Summary

报告摘要

Peer Review File

同行评审文件

Supplementary Tables 2–5

补充表2-5

Supplementary Tables 2–5.

补充表2-5。

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Zang, Z., Zhang, C., Park, K.J.

臧Z.，张C.，朴K.J。

et al.

等人。

Streptomyces