美国牛蛙（Aquarana catesbeiana）的染色体级别基因组组装-动脉网

A Chromosome-level genome assembly of the American bullfrog (Aquarana catesbeiana)

Nature 等信源发布 2025-03-10 18:14

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Abstract

摘要

The American bullfrog (

美国牛蛙 (

Aquarana catesbeiana

美洲牛蛙

) is both an economically important aquaculture species and a globally distributed invasive organism with high environmental adaptability. In this study, we present a high-quality chromosome-level genome assembly for the species, comprising 13 chromosomes with a total length of 6.32 Gb and a scaffold N50 of 691.8 Mb.

）是一种经济上重要的水产养殖物种，也是一种环境适应性很强的全球分布入侵生物。在本研究中，我们展示了该物种的高质量染色体级别基因组组装，包含 13 条染色体，总长度为 6.32 Gb，支架 N50 为 691.8 Mb。

Genome completeness was evaluated at 95.5% using BUSCO and 99.9% using Merqury. Repetitive sequences accounted for 79.51% of the genome. Through a combination of RNA-seq, Ab initio and homology-based gene prediction, we identified 32,382 protein-coding genes, with 98.96% of these genes functionally annotated.

使用BUSCO评估基因组完整性为95.5%，使用Merqury评估为99.9%。重复序列占基因组的79.51%。通过结合RNA-seq、从头预测和基于同源性的基因预测方法，我们鉴定了32,382个蛋白质编码基因，其中98.96%的基因获得了功能注释。

This chromosome-level assembly provides an important resource for future studies on the evolution, functional genomics and molecular breeding of the American bullfrog..

该染色体级别的组装为未来关于美洲牛蛙的进化、功能基因组学和分子育种研究提供了重要的资源。

Background & summary

背景与摘要

Aquarana catesbeiana

美洲牛蛙

, commonly known as bullfrog, belongs to the class Amphibia, order Anura and family Ranidae. Native to North America, this species has undergone significant evolutionary adaptations, allowing it to thrive across diverse landforms and climatic conditions

，通常被称为牛蛙，属于两栖纲、无尾目、蛙科。该物种原产于北美，经历了显著的进化适应，使其能够在不同的地形和气候条件下繁衍生息。

. It has become a highly successful invasive species, expanding to over, 40 countries across four continents and contributing to the decline of indigenous species across multiple taxonomic categories

它已经成为一种高度成功的入侵物种，扩展到四大洲的40多个国家，并导致多个分类类群的本土物种衰退。

. Furthermore, bullfrog meat is considered a delicacy in many regions, driving increased global consumption

此外，牛蛙肉在许多地区被视为美味佳肴，推动了全球消费的增长。

，

。

As a representative species of the order Anuran, the American bullfrog plays important roles in various fields of study, from developmental biology and physiology to ecology and evolution

作为蛙类的代表性物种，美洲牛蛙在发育生物学、生理学以及生态学和进化等各个研究领域中都发挥着重要作用。

，

. Previous studies utilised anuran species (frogs) to exhibit a wide range of sex chromosome differentiation stages as they exhibit diverse sex-determination systems and varying stages of sex chromosome differentiation, both between and within species

以前的研究利用了蛙类物种（青蛙）来展示性染色体分化的不同阶段，因为它们具有多样的性别决定系统和不同程度的性染色体分化，无论是在物种之间还是在物种内部。

，

. Therefore, they serve as suitable candidates for investigating sex chromosome evolution and diversity

因此，它们是研究性染色体进化和多样性的合适候选者。

. Moreover, frogs display significant variation in genome size

此外，青蛙的基因组大小存在显著差异。

，

, with sequenced species ranging from

，测序的物种范围从

Platyplectrum ornatum

饰纹平趾蛙

(1.06 Gb)

到

Bombina bombina

东方铃蟾

(9.8GB)

（9.8GB）

, making them ideal models for studying genome size evolution

，使它们成为研究基因组大小进化的理想模型

。

To facilitate ecological, evolutionary and functional genomic studies, high-quality genome assemblies are essential. In 2017, a draft genome of

为了促进生态学、进化和功能基因组学研究，高质量的基因组组装是必不可少的。2017年，一个草案基因组

A. catesbeiana

was published, featuring a scaffold N50 of 51.6 Kb and 45.3% complete BUSCOs

被发布，其支架N50为51.6 Kb，BUSCO完整度为45.3%

. While these data provided valuable insights, the poor quality of the assembly limited its broader applicability. In the present study, we generate a chromosome-level genome assembly for the American bullfrog using integrated datasets from Pacific Biosciences (PacBio) HiFi reads, MGI short reads and Hi-C reads.

这些数据虽然提供了有价值的见解，但组装质量较差，限制了其更广泛的应用。在本研究中，我们通过整合来自 Pacific Biosciences (PacBio) HiFi 测序、MGI 短读长测序和 Hi-C 测序的数据，为美洲牛蛙生成了一个染色体级别的基因组组装。

This high-quality assembly will significantly advance research on the unique characteristics of frogs..

这个高质量的基因组将大大推进对青蛙独特特性的研究。

Methods

方法

Sample collection

样本收集

Tissue samples were collected from a female American bullfrog (Fig.

从一只雌性美国牛蛙身上收集了组织样本（图。

) bred at the Qingyuan Yangshan breeding base, Zhongyang Group, Guangdong Province. Approximately 10 g of muscle tissue was extracted from this individual for whole-genome sequencing, including short-read, long-read and Hi-C sequencing. Additionally, multiple tissues were collected for transcriptome sequencing.

）在广东省仲恺集团清远阳山育种基地繁殖。从该个体中提取了大约10克肌肉组织用于全基因组测序，包括短读长、长读长和Hi-C测序。此外，还收集了多种组织进行转录组测序。

Samples included intestines, lungs, vas deferens, liver, muscles, stomach and eyes, with approximately 1 g of each tissue collected. All tissue samples were fragmented, rapidly cooled with liquid nitrogen and stored at −80 °C for future use. The sample collection protocol was approved by the Animal Ethics Committee of Zhongkai University of Agriculture and Engineering (Guangzhou, China)..

样本包括肠、肺、输精管、肝、肌肉、胃和眼睛，每种组织收集约1克。所有组织样本均被分割，用液氮快速冷却，并保存在-80°C以备将来使用。样本采集方案经仲恺农业工程学院（中国广州）动物伦理委员会批准。

Fig. 1

图1

The full-body appearance of the American bullfrog. (

美国牛蛙的全身外观。

–

) Female. (

女性。

–

) Male. (

男性。

A，

) Lateral anterior view. (

) 侧面前视图。(

B，

) Dorsal view. (

) 背面视图。(

C，

) Ventral supine view.

腹侧仰卧位视图。

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DNA extraction and genome sequencing

DNA提取和基因组测序

Genomic DNA (gDNA) was extracted from muscle tissue using the Qiagen Blood & Cell Culture DNA Kit (Qiagen, USA). The gDNA was randomly fragmented, and 1.5 µg was used to construct a 350-bp insert-size library with the MGIEasy Universal DNA Library Prep Set (MGI, China). Sequencing was performed on the MGISEQ2000 platform (MGI, China), generating 322.27 Gb of paired-end raw reads (150 bp).

使用Qiagen Blood & Cell Culture DNA Kit（Qiagen，美国）从肌肉组织中提取基因组DNA（gDNA）。将gDNA随机片段化，并使用1.5 µg构建350 bp插入片段大小的文库，采用MGIEasy Universal DNA Library Prep Set（MGI，中国）。测序在MGISEQ2000平台（MGI，中国）上进行，生成了322.27 Gb的双端原始读数（150 bp）。

After filtering the raw reads using SOAPnuke (v2.1.0).

使用SOAPnuke（v2.1.0）对原始读段进行过滤后。

to remove adaptors and low-quality sequences, 324.64 Gb of clean reads were obtained and used for genome size estimation and assembly.

去除接头和低质量序列后，获得了324.64 Gb的高质量读段，并用于基因组大小估计和组装。

For long-read sequencing, 2 µg of gDNA was used to create libraries following PacBio’s HiFi sequencing protocol (Pacific Biosciences, USA) with the SMRTbell Express Template Prep Kit 2.0. Sequencing was carried out on the PacBio Sequel II System, generating approximately 10.32 million consensus reads (156.21 Gb) with an average read length of 15.128 kb, processed using CCS software (SMRT Link v9.0).

对于长读长测序，使用了2 µg的基因组DNA（gDNA）按照PacBio的HiFi测序协议（Pacific Biosciences，美国）以及SMRTbell Express Template Prep Kit 2.0来构建文库。测序在PacBio Sequel II系统上进行，生成了大约1032万条一致性读取（156.21 Gb），平均读长为15.128 kb，并使用CCS软件（SMRT Link v9.0）进行处理。

(-min-passes 1–min-rq 0.99–min-length 100).

(-min-passes 1–min-rq 0.99–min-length 100)。

Hi-C sequencing was performed on muscle tissue (~1 g) from the same female individual. Libraries were constructed using the GrandOmics Hi-C Kit (GrandOmics, China) with DpnII as the restriction enzyme. Sequencing was carried out on the Illumina NovaSeq platform (paired-end reads, 150 bp), yielding 711.68 Gb of raw reads.

对来自同一雌性个体的肌肉组织（约1克）进行了Hi-C测序。使用GrandOmics Hi-C Kit（GrandOmics，中国）构建文库，并以DpnII作为限制性内切酶。测序在Illumina NovaSeq平台上进行（双端测序，150 bp），获得了711.68 Gb的原始读数。

After quality filtration using fastp.

使用fastp进行质量过滤后。

, eliminating low-quality reads (quality scores <20) and those shorter than 30 bp, 697.99 Gb of high-quality reads (98.76% of the initial reads) were obtained for constructing pseudo-chromosomes.

，去除低质量（质量分数<20）和长度短于30 bp的读段后，获得了697.99 Gb的高质量读段（占初始读段的98.76%），用于构建伪染色体。

RNA extraction and transcriptome sequencing

RNA提取与转录组测序

RNA was extracted from tissue samples using the standard Trizol protocol, followed by purification with the Qiagen RNeasy Mini Kit (Qiagen, USA). cDNA libraries were constructed following Illumina’s guidelines, and sequencing on the HiSeq X Ten platform (Illumina, USA). Finally, approximately 52 Gb of transcriptome data were generated.

使用标准的Trizol协议从组织样本中提取RNA，随后用Qiagen RNeasy Mini Kit（Qiagen，美国）进行纯化。按照Illumina的指南构建cDNA文库，并在HiSeq X Ten平台（Illumina，美国）上进行测序。最终生成了约52 Gb的转录组数据。

These data were used to support genome assembly and annotation..

这些数据被用于支持基因组组装和注释。

Genome size estimation

基因组大小估计

To genome size of the American bullfrog was estimated using a K-mer-based

利用K-mer方法估算了美国牛蛙的基因组大小。

analysis method. The frequency of 17-mers was calculated using the GCE software

分析方法。使用GCE软件计算了17聚体的频率。

(v1.0.2). The genome size (G) was determined by the formula G = K_num/K_depth, where K_depth represents K-mer depth and K_num is the total number of 17-mers. A BLASTN (v2.7.1)

(v1.0.2)。基因组大小（G）通过公式 G = K_num / K_depth 确定，其中 K_depth 表示 K-mer 深度，K_num 是 17-mers 的总数。使用 BLASTN (v2.7.1)

alignment against the NT database confirmed the absence of significant exogenous contamination in the library data. The estimated genome size was approximately 5.81 Gb, with an estimated genome heterozygosity of 0.51% (Fig.

与NT数据库的比对确认了文库数据中不存在显著的外源污染。估计的基因组大小约为5.81 Gb，估计的基因组杂合度为0.51%（图。

）。

Fig. 2

图2

Genome assessment of the American bullfrog. (

美洲牛蛙的基因组评估。

) A GenomeScope K-mer plot. (

) 一个 GenomeScope K-mer 图。(

) GC-depth plot. The x- and y-axis represent GC content and sequencing depth, respectively, and the corresponding histograms are displayed along the top and right axes.

GC深度图。x轴和y轴分别表示GC含量和测序深度，相应的直方图显示在顶部和右侧轴上。

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De novo genome assembly

从头基因组组装

After obtaining subreads, we used the assembly software hifiasm (v0.16.1)

在获得子读段后，我们使用了组装软件 hifiasm (v0.16.1)

to perform reference-free

无参考执行

de novo

从头开始

assembly of long reads from the pacbio platform’s SMRT sequencing, using default parameters. Error correction was performed using racon (v1.4.3)

使用PacBio平台的SMRT测序技术对长读段进行组装，并采用默认参数。使用racon（v1.4.3）进行错误校正。

, gcpp (v2.0.2) (

`, gcpp（v2.0.2）（`

https://github.com/PacificBiosciences/gcpp

) and pilon (v1.22)

) 和 pilon (v1.22)

, which utilised MGI short reads. The initial genome assembly size was 6.37 Gb, aligning with the previously estimated genome size. Various evaluation methods were applied to assess the quality of the assembly.

，利用了MGI短读序列。初始基因组组装大小为6.37 Gb，与之前估算的基因组大小相符。应用了多种评估方法来评估组装质量。

Pseudo-chromosome construction

伪染色体构建

Hi-C technology was used to construct pseudo-chromosomes based on high-quality genome assembly. Trimmomatic software (LEADING:3 TRAILING:3 SLIDINGWINDOW:4:15 MINLEN:15)

使用Hi-C技术基于高质量基因组组装构建伪染色体。Trimmomatic软件（LEADING:3 TRAILING:3 SLIDINGWINDOW:4:15 MINLEN:15）

was employed to remove sequencing low-quality fragments and adapters. We aligned the retained data to the draft assembly using Juicer (baw: -SP5M)

被用于去除测序的低质量片段和接头。我们使用Juicer（参数：-SP5M）将保留的数据比对到初步组装上。

, filtering out low-quality and redundant reads. Interaction maps were created using 3D-DNA software (Fig.

，过滤掉低质量和冗余的读数。使用3D-DNA软件创建了相互作用图（图。

), and error correction was performed using JuiceBox software (v1.11.08)

），并使用JuiceBox软件（v1.11.08）进行错误校正

. The final genome assembly reached 6.32 Gb, consisting of 13 pseudo-chromosomes (See details in Table

最终的基因组组装达到了6.32 Gb，包含13条假染色体（详见表中细节）。

), which covered 99.21% of the original genome. The overall assembly metrics included a scaffold N50 of 691.8 Mb.

)，覆盖了原始基因组的99.21%。整体组装指标包括691.8 Mb的支架N50。

Fig. 3

图 3

(

) A total of 13 distinct blocks were visualised in the Hi-C contact matrixes. Chromosomes 1–6 are designated as macrochromosomes, while chromosomes 7–13 are classified as microchromosomes. (

在Hi-C接触矩阵中可视化了13个不同的区块。1-6号染色体被指定为大染色体，而7-13号染色体被归类为小染色体。

) Pseudo-chromosome and Karyotype Correlation Analysis. The x-axis represents chromosome length measured based on existing karyotype data, assuming that each μm of chromosome contains 37.0 Mb. The y-axis represents the pseudo-chromosome cumulative length. (

伪染色体与核型相关性分析。x轴表示基于现有核型数据测量的染色体长度，假设每微米染色体包含37.0 Mb。y轴表示伪染色体累积长度。

) A Circos plot summarising the genome features. From outside to inside: (I) the lengths of 13 pseudo-chromosomes, (II) gene density, (III) repeat coverage, (IV) non-coding RNA content, (V) GC content and (VI) internal syntenic blocks.

) 概述基因组特征的Circos图。从外到内依次为：(I) 13条假染色体的长度，(II) 基因密度，(III) 重复序列覆盖度，(IV) 非编码RNA含量，(V) GC含量，以及(VI) 内部共线性块。

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Table 1 Statistics of the genome assembly for the American Bullfrog.

表1 美国牛蛙基因组组装的统计信息。

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Based on the existing karyotype data on American bullfrog

基于现有的美国牛蛙核型数据

，

, we conducted a correlation analysis between the relative lengths obtained from the karyotype data and the cumulative length of pseudo-chromosomes. The analysis yielded an R-squared value above 0.99, confirming consistency with prior research. Using the karyotype image, we calculated physical chromosome lengths and determined a compression ratio of 37.0 Mb per μm (Table .

我们对来自核型数据的相对长度与伪染色体的累积长度进行了相关性分析。分析得到的R平方值高于0.99，证实与先前的研究结果一致。利用核型图像，我们计算了物理染色体长度，并确定了每微米37.0 Mb的压缩比（表。

). The correlation analysis between the pseudo-chromosome lengths and karyotype measurements produced an R-squared value greater than 0.98 (Fig.

）。伪染色体长度与核型测量之间的相关性分析产生的R平方值大于0.98（图。

), demonstrating the accuracy of the pseudo-chromosome construction.

），证明了伪染色体构建的准确性。

Gene annotation and functional assignment

基因注释与功能分配

Repetitive sequences were predicted using a Homolog-based approach, employing RepeatMasker and RepeatProteinMask software (v4.1.2)

使用基于同源性的方法预测重复序列，采用 RepeatMasker 和 RepeatProteinMask 软件（v4.1.2）。

with the RepBase database. Additionally, an ab initio approach was employed, utilising RepeatModeler (v2.0.2a)

结合RepBase数据库。此外，还采用了从头预测的方法，利用RepeatModeler（v2.0.2a）。

and LTR-FINDER (v1.0.5)

和 LTR-FINDER（v1.0.5）

software to construct an ab initio repetitive sequence library, followed by prediction using RepeatMasker. Simultaneously, the TRF software (v4.09)

构建从头算重复序列库的软件，随后使用RepeatMasker进行预测。同时，TRF软件（v4.09）

was employed to identify Tandem Repeats within the genome. Finally, a total of 5.07 Gb of repetitive sequences were detected, accounting for 79.51% of the assembled genome (See details in Table

被用于识别基因组内的串联重复序列。最终，共检测到5.07Gb的重复序列，占组装基因组的79.51%（详见表中细节）。

）。

Table 2 Repetitive Sequence Classification Results Statistics.

表2 重复序列分类结果统计。

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Gene structure prediction involved three approaches: transcriptome-based, homology-based and

基因结构预测涉及三种方法：基于转录组的、基于同源性的和

de novo

从头开始

prediction. Exonerate (v2.4)

预测。免除（v2.4）

was used to predict gene structures in homologous species, including

被用于预测同源物种中的基因结构，包括

Engystomops pustulosus

泡状细齿蛙

，

Bufo bufo

蟾蜍

，

Rana temporaria

普通蛙

and

和

Xenopus laevis

非洲爪蟾

。

De novo

从头开始

assembly of transcriptome reads was performed using Trinity (v2.13.2)

使用Trinity（v2.13.2）进行转录组读段的组装。

, followed by

，接着是

de novo

从头开始

prediction using PASA

使用PASA进行预测

and Augustus (v3.3)

和奥古斯都 (v3.3)

. A total of 32,382 genes were annotated, with an average gene length of 58,248.47 bp, an average CDS length of 1,264.88 bp and an average of 6.55 exons per gene (See details in Table

共注释了32,382个基因，平均基因长度为58,248.47 bp，平均CDS长度为1,264.88 bp，每个基因平均有6.55个外显子（详见表中细节）。

）。

Table 3 Gene structure and function annotation.

表3 基因结构与功能注释。

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Functional gene annotation was conducted through comparisons across various databases such as SwissProt

通过与SwissProt等不同数据库的比较，进行了功能基因注释。

, NCBI NR, PFAM

，NCBI NR，PFAM

, GO

，去吧

, KEGG

，KEGG

, InterPro

，InterPro

四十三

and TrEMBL

和 TrEMBL

. Among these predicted genes, 98.96% were annotated in protein databases (See details in Table

在这些预测的基因中，98.96% 在蛋白质数据库中得到了注释（详见表

). Syntenic blocks were constructed using MCscan

). 使用MCscan构建同线性块

, and a Circos

，以及一个Circos

plot (Fig.

绘制（图。

) illustrated key features, including: (I) the lengths of 13 pseudo-chromosomes, (II) gene density, (III) repeat coverage, (IV) non-coding RNA content, (V) GC content and (VI) internal syntenic blocks.

）图示了关键特征，包括：（I）13条假染色体的长度，（II）基因密度，（III）重复序列覆盖度，（IV）非编码RNA含量，（V）GC含量和（VI）内部共线性区块。

Data Records

数据记录

The genome assembly of the American bullfrog have been deposited in the GenBank database under the accession number GCA_042186555.1

美国牛蛙的基因组组装已存入GenBank数据库，登录号为GCA_042186555.1。

. The original genomic and transcriptomic data has been deposited in the China National GeneBank DataBase (CNGBdb) under project ID CNP0004806. Genome annotation files can be accessed publicly via the FigShare

原始的基因组和转录组数据已存入中国国家基因库数据库（CNGBdb），项目编号为CNP0004806。基因组注释文件可以通过FigShare公开访问。

。

Technical Validation

技术验证

Quality assessment of the genome assembly

基因组组装的质量评估

To evaluate the quality of the assembled genome, gDNA quality was assessed using both a Nanodrop spectrophotometer (Thermo Fisher Scientific, USA) and agarose gel electrophoresis. The OD260/280 values ranged between 1.8 and 2.0, while OD260/230 values were between 2.0 and 2.2, confirming sample quality.

为了评估组装基因组的质量，使用Nanodrop分光光度计（Thermo Fisher Scientific，美国）和琼脂糖凝胶电泳对gDNA质量进行了评估。OD260/280值在1.8到2.0之间，而OD260/230值在2.0到2.2之间，确认了样本质量。

RNA extracted from the samples was analysed using a 2100 Bioanalyzer (Agilent Technologies, USA), yielding a 28S/18S ratio exceeding 1.0 and an RNA Integrity Number (RIN) greater than 7.0, further meeting quality requirements..

从样本中提取的RNA使用2100生物分析仪（安捷伦科技，美国）进行分析，得到的28S/18S比值超过1.0，RNA完整性数值（RIN）大于7.0，进一步满足质量要求。

The minimap2 software (v2.12)

minimap2 软件 (v2.12)

was employed to map long reads to assembly data, using a 1000 bp sliding window, which confirmed that the genome assembly was free from contamination (Fig.

被用于将长读段映射到组装数据，使用了1000 bp的滑动窗口，这证实了基因组组装没有污染（图。

). Additionally, alignment of both long and short reads to the assembled genome indicated coverage of 99.13% and 99.96%, respectively, with average sequencing depth of 50.39x and 35.42x. The integrity of the genome assembly was further assessed using Benchmarking Universal Single Copy Orthologs (BUSCO, v5.2.2).

）。此外，长读段和短读段与组装基因组的比对表明，覆盖率分别为99.13%和99.96%，平均测序深度为50.39x和35.42x。使用Benchmarking Universal Single Copy Orthologs（BUSCO，v5.2.2）进一步评估了基因组组装的完整性。

with the vertebrata_odb10 database (Table

与vertebrata_odb10数据库（表

). The results showed that the assembly and annotation contained 92.2% and 89.5% complete BUSCO genes, respectively, with single copy BUSCOs accounting for 90.1% and 86.9%, and duplicated BUSCOs representing 2.1% and 2.7%. Merqury (v1.3)

）。结果表明，组装和注释分别包含 92.2% 和 89.5% 的完整 BUSCO 基因，其中单拷贝 BUSCO 占 90.1% 和 86.9%，重复 BUSCO 占 2.1% 和 2.7%。Merqury (v1.3)

analysis revealed a QV score and error rate of 38.924 and 1.28e-04, respectively. Gfastats (v1.3.1)

分析显示QV分数和错误率分别为38.924和1.28e-04。Gfastats（v1.3.1）

was used to generate assembly summary statistics (Table

用于生成汇编摘要统计信息（表

）。

Table 4 Statistics of the assembled genome and gene annotation for the American bullfrog.

表4 美国牛蛙的基因组组装和基因注释统计。

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Collinearity analysis

共线性分析

The JCVI package

JCVI 软件包

was used to perform whole-genome synteny analysis by aligning the chromosome-level genome data between the American bullfrog (this study) and its relative common frog (

通过将美洲牛蛙（本研究）与近缘的普通蛙的染色体水平基因组数据进行比对，用于执行全基因组共线性分析。

R. temporaria

). Our results demonstrated strong one-to-one chromosomal correspondences between the two species (Fig.

). 我们的结果表明这两个物种之间存在强烈的染色体一一对应关系（图。

), highlighting the high-quality of the American Bullfrog genome assembly.

)，突显了美国牛蛙基因组组装的高质量。

Fig. 4

图4

Chromosomal Synteny Analysis of

染色体共线性分析

Aquarana catesbeiana

美洲牛蛙

and its relative

及其相对的

Rata temporaria

临时利率

。

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Code availability

代码可用性

The parameters and versions of the softwares used in the present study are described in the Methods section. Default parameters were used unless otherwise specified. No custom code was employed in the present study.

本研究中使用的软件参数和版本在方法部分进行了描述。除非另有说明，否则使用了默认参数。本研究未使用自定义代码。

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Acknowledgements

致谢

This project was supported by Development Project of 'Biosafety Technology' of Guangdong Province (No. 2022B1111030001), Special Provincial Approval Project Funds for the Rural Revitalization Strategy of Department of Agriculture and Rural Affairs of Guangdong Province (No. KB23Y1101), and R & D Projects in Key Areas of Guangdong Province (No. 2021B0202030001)..

本项目得到了广东省“生物安全技术”发展项目（编号：2022B1111030001）、广东省农业农村厅乡村振兴战略省级审批专项项目资金（编号：KB23Y1101）以及广东省重点领域研发计划项目（编号：2021B0202030001）的支持。

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Author notes

作者笔记

These authors contributed equally: Kai Zhang, Yuxuan Zhang, Ye Tian.

这些作者贡献相同：张凯、张宇轩、田野。

Authors and Affiliations

作者与所属机构

College of Animal Science and Technology, Zhongkai University of Agriculture and Engineering, Guangzhou, 510225, China

仲恺农业工程学院动物科学与技术学院，广州，510225，中国

Kai Zhang, Yuxuan Zhang, Ye Tian, Zhendong Qin, Chun Liu & Li Lin

张凯，张宇轩，田野，秦振东，刘春，林莉

Laboratory of Aquatic Genomics, College of Life Sciences and Oceanography, Shenzhen University, Shenzhen, 518060, China

中国深圳市深圳大学生命科学与海洋学院水产基因组学实验室，邮编518060

Kai Zhang

张凯

Guangdong Hisenor Group Co.,Ltd., Guangzhou, 511400, China

广东海迅集团有限公司，广州，511400，中国

Bin Xu & Xiewu Jiang

徐斌 & 蒋谢武

Authors

作者

Kai Zhang

张凯

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Yuxuan Zhang

张宇轩

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Ye Tian

天野夜

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Bin Xu

徐彬

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Xiewu Jiang

蒋谢武

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Zhendong Qin

秦振东

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Chun Liu

刘春

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Li Lin

李林

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Contributions

贡献

Lin Li, Chun Liu and Zhendong Qin conceived this study; Kai Zhang, Ye Tian and Yuxuan Zhang participated in the research and bioinformatics analysis; Kai Zhang and Chun Liu collected the samples; Bin Xu and Xiewu Jiang provided research advice; Kai Zhang, Ye Tian and Yuxuan Zhang wrote the original manuscript; Lin Li, Chun Liu and Zhendong Qin reviewed and edited the manuscript..

林莉、刘春和秦振东构思了本研究；张凯、田野和张宇轩参与了研究和生物信息学分析；张凯和刘春收集了样本；徐斌和江协武提供了研究建议；张凯、田野和张宇轩撰写了初稿；林莉、刘春和秦振东审阅并编辑了手稿。

Corresponding authors

通讯作者

Correspondence to

致信给

Zhendong Qin

秦振东

，

Chun Liu

刘春

或

Li Lin

李林

。

Ethics declarations

伦理声明

Competing interests

竞争利益

The authors declare no competing interests.

作者声明不存在竞争性利益。

Additional information

附加信息

Publisher’s note

出版社注

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Zhang, K., Zhang, Y., Tian, Y.

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